Sebulan selepas tamat pengajian, beliau mengikuti sebuah uji bakat di New York City untuk membintangi The Queen's Gambit dan mendapat watak Jolene, yang merupakan rakan Beth dari rumah anak yatim dalam siri itu. [1] [3] Untuk watak yang dimainkannya, beliau telah dicalonkan untuk Anugerah Emmy Primetime untuk Pelakon Pembantu Cemerlang dalam Siri atau Filem Terhad atau Antologi . [8]

Ingram seterusnya muncul dalam drama ensembel karya Peter Hedges The Same Storm [9] dan sebagai Lady Macduff dalam The Tragedy of Macbeth karya Joel Coen, [10] yang ditayangkan di Festival Filem New York pada September 2021. Beliau telah berlakon dalam Ambulans arahan Michael Bay, [11] Hasil pencalonannya dalam anugerah Emmy dan watak-watak tersebut, Variety telah menamakan beliau sebagai salah seorang daripada sepuluh pelakon untuk ditonton untuk 2021. [12]

Ingram muncul dalam siri mini spin-off Disney+ Star Wars Obi-Wan Kenobi sebagai Reva Sevander / the Third Sister, seorang Inquistor yang bekerja untuk memburu Jedi yang masih hidup selepas Order 66. Untuk wataknya sebagai Reva Sevander dalam siri itu, Ingram menerima ratusan mesej langsung di Instagram yang mengandungi ancaman bunuh dan bersifat perkauman yang segelintirnya didedahkan pada 31 Mei 2022. Hal ini mendorong Disney dan rakan sekerja Ingram, termasuk Ewan McGregor, untuk mempertahankannya. [13] [14] McGregor, dalam video yang disiarkan ke akaun media sosial rasmi Star Wars, menggelar mesej kesat itu "mendahsyatkan" dan berkata bahawa "jika anda menghantar mesej buli kepadanya, anda bukan peminat Star Wars dalam fikiran saya". [15]